En 1761, Louis XV fait construire au nord-ouest du parc de la Muette, à l'emplacement de l'actuel bâtiment de l'OCDE, de la rue d'Andigné et rues avoisinantes, un jardin décoré comportant des serres et des parterres de fleurs.
En 1859, dans le quartier de la Muette est créé un jardin fleuriste sur les terrains du clos Georges, détaché du bois de Boulogne puis aménagé par l'ingénieur Adolphe Alphand. Le jardin comptait plus de 30 serres et trois millions de plants. Il est transféré dans les années 1890 au sud de l'arrondissement, à Auteuil, permettant de percer sur son ancien emplacement plusieurs voies (rue Guy-de-Maupassant, rue Edmond-About, rue Octave-Feuillet, rue Eugène-Labiche, rue Édouard-Fournier et boulevard Jules-Sandeau2).
À la fin du XIXe siècle, l'architecte en chef du service des Promenades et Plantations de la Ville de Paris, le français Formigé, est en effet chargé par la ville de créer un nouveau lieu de production horticole. La construction dure de 1895 à 1898. En plus du soin apporté à l'architecture des serres du fleuriste municipal, le jardin est agrémenté d'une fontaine ornée d'un haut-relief en pierre sculpté par Dalou, la Bacchanale, et le mur de soutènement des terrasses reçoit quatorze mascarons en fonte galvanisée de Rodin, fondus d'après les modèles commandés en 1878 par Davioud pour la fontaine en cascade du palais du Trocadéro.
En 1968, la construction de l'échangeur d'Auteuil et du boulevard périphérique supprime un tiers de la surface du jardin et entraîne le déménagement du centre horticole de la Ville de Paris à Rungis et Fresnes.
Dans les années 1980 à 20013, sont construites des serres techniques, peintes en bleu dans l'esprit de celles de Formigé, ainsi qu'un ensemble de petites serres chaudes, plus performantes que celles du XIXe siècle et destinées à abriter les collections botaniques tropicales les plus délicates : orchidées, fougères, bégonias, broméliacées, etc. En 1999, le grand palmarium est entièrement rénové4.
En 2008, la Direction des parcs, jardins et espaces verts de la mairie de Paris est transférée dans le 13e arrondissement, dans la Direction des espaces verts et de l'environnement (DEVE).
À partir de 2011, un projet d'extension du stade Roland-Garros en direction de la porte d'Auteuil fait du jardin un espace disputé, opposant la Fédération française de tennis et la mairie de Paris aux associations de défense de l'environnement et du patrimoine5.
En 2012, le festival de musique classique, « Les Solistes aux serres d'Auteuil », est transféré au parc de Bagatelle en prévision de l'extension du stade6,7.
Vers 2015 débutent les travaux de rénovation des bâtiments en meulière de l'orangerie et des serres historiques du plateau.
En 2016, jugées sans valeur architecturale, les petites serres chaudes et les serres techniques sont détruites pour faire place au chantier de construction d'un terrain de tennis entouré de gradins et de serres contemporaines3.
